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Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil
Darlan S. Candido1,2,*, Ingra M. Claro2,3,*, Jaqueline G. de Jesus2,3,*, William M. Souza4,*, Filipe R. R. Moreira5,*, Simon Dellicour6,7,*, Thomas A. Mellan8,*, Louis du Plessis1, Rafael H. M. Pereira9, Flavia C. S. Sales2,3, Erika R. Manuli2,3, Julien Thézé10, Luiz Almeida11, Mariane T. Menezes5, Carolina M. Voloch5, Marcilio J. Fumagalli4, Thaís M. Coletti2,3, Camila A. M. da Silva2,3, Mariana S. Ramundo2,3, Mariene R. Amorim12, Henrique H. Hoeltgebaum13, Swapnil Mishra8, Mandev S. Gill7, Luiz M. Carvalho14, Lewis F. Buss2, Carlos A. Prete Jr15, Jordan Ashworth16, Helder I. Nakaya17, Pedro S. Peixoto18, Oliver J. Brady19,20, Samuel M. Nicholls21, Amilcar Tanuri5, Átila D. Rossi5, Carlos K.V. Braga9, Alexandra L. Gerber11, Ana Paula de C. Guimarães11, Nelson Gaburo Jr22, Cecila Salete Alencar23, Alessandro C.S. Ferreira24, Cristiano X. Lima25,26, José Eduardo Levi27, Celso Granato28, Giulia M. Ferreira29, Ronaldo S. Francisco Jr11, Fabiana Granja12,30, Marcia T. Garcia31, Maria Luiza Moretti31, Mauricio W. Perroud Jr32, Terezinha M. P. P. Castiñeiras33, Carolina S. Lazari34, Sarah C. Hill1,35, Andreza Aruska de Souza Santos36, Camila L. Simeoni12, Julia Forato12, Andrei C. Sposito37, Angelica Z. Schreiber38, Magnun N. N. Santos38, Camila Zolini de Sá39, Renan P. Souza39, Luciana C. Resende-Moreira40, Mauro M. Teixeira41, Josy Hubner42, Patricia A. F. Leme43, Rennan G Moreira44, Maurício L. Nogueira45, Brazil-UK Centre for Arbovirus Discovery, Diagnosis, Genomics and Epidemiology (CADDE) Genomic Network, Neil M Ferguson8, Silvia F. Costa2,3, José Luiz Proenca-Modena12, Ana Tereza R. Vasconcelos11, Samir Bhatt8, Philippe Lemey7, Chieh-Hsi Wu46, Andrew Rambaut47, Nick J. Loman21, Renato S. Aguiar39, Oliver G. Pybus1, Ester C. Sabino2,3,†, Nuno Rodrigues Faria1,2,8,†
1 Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK. 2 Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. 3 Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. 4 Centro de Pesquisa em Virologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, Brazil. 5 Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil. 6 Spatial Epidemiology Lab, Université Libre de Bruxelles, Brussels, Belgium. 7 Department of Microbiology, Immunology and Transplantation, Rega Institute, KU Leuven, Leuven, Belgium. 8 MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK. 9 Institute for Applied Economic Research, Brasília, Brazil. 10 Université Clermont Auvergne, INRAE, VetAgro Sup, UMR EPIA, Saint-Genès-Champanelle, France. 11 Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil. 12 Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia and Experimental Medicine Research Cluster (EMRC), Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil. 13 Department of Mathematics, Imperial College London, London, UK. 14 Escola de Matemática Aplicada (EMAp), Fundação Getúlio Vargas, Rio de Janeiro, Brazil. 1 5 Department of Electronic Systems Engineering, University of São Paulo, São Paulo, Brazil. 16 Usher Institute, University of Edinburgh, Edinburgh, UK. 17 Department of Clinical and Toxicological Analyses, School of Pharmaceutical Sciences, University of São Paulo, São Paulo, Brazil. 18 Departamento de Matemática Aplicada, Instituto de Matemática e Estatística, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. 19 Department of Infectious Disease Epidemiology, Faculty of Epidemiology and Population Health, London School of Hygiene & Tropical Medicine, London, UK. 20 Centre for the Mathematical Modelling of Infectious Diseases, London School of Hygiene & Tropical Medicine, London, UK. 21 Institute for Microbiology and Infection, University of Birmingham, Birmingham, UK. 22 DB Diagnósticos do Brasil, São Paulo, Brazil. 23 LIM 03 Laboratório de Medicina Laboratorial, Hospital das Clínicas Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. 24 Instituto Hermes Pardini, Belo Horizonte, Brazil. 25 Departamento de Cirurgia, Faculdade de Medicina, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil. 26 Simile Instituto de Imunologia Aplicada Ltda, Belo Horizonte, Brazil. 27 Laboratório DASA, São Paulo, Brazil. 28 Laboratório Fleury, São Paulo, Brazil. 29 Laboratório de Virologia, Instituto de Ciências Biomédicas, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia, Brazil. 30 Centro de Estudos da Biodiversidade, Universidade Federal de Roraima, Boa Vista, Brazil. 31 Divisão de Doenças Infecciosas, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil. 32 Hospital Estadual Sumaré, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil. 33 Departamento de Doenças Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil. 34 Divisão de Laboratório Central do Hospital das Clínicas, da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. 35 Department of Pathobiology and Population Sciences, Royal Veterinary College, Hatfield, UK. 36 University of Oxford, Latin American Centre, Oxford School of Global and Area Studies, Oxford, UK. 37 Departamento de Clínica Médica, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil. 38 Departamento de Patologia Clínica, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil. 39 Departamento de Genética, Ecologia e Evolução, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil. 40 Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil. 41 Departamento de Bioquímica e Imunologia, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil. 42 Departamento de Biologia Celular, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil. 43 Centro de Saúde da Comunidade, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil. 44 Centro de Laboratórios Multiusuários, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil. 45 Laboratório de Pesquisas em Virologia, Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto, São José do Rio Preto, São Paulo, Brazil. 46 Mathematical Sciences, University of Southampton, Southampton, UK. 47 Institute of Evolutionary Biology, University of Edinburgh, Edinburgh, UK.
†Corresponding author. Email: sabinoec@usp.br (E.C.S.); nuno.faria@zoo.ox.ac.uk (N.R.F.)
* These authors contributed equally to this work.
Science 23 Jul 2020: eabd2161 | DOI: 10.1126/science.abd2161
Abstract
Brazil currently has one of the fastest growing SARS-CoV-2 epidemics in the world. Owing to limited available data, assessments of the impact of non-pharmaceutical interventions (NPIs) on virus spread remain challenging. Using a mobility-driven transmission model, we show that NPIs reduced the reproduction number from >3 to 1–1.6 in São Paulo and Rio de Janeiro. Sequencing of 427 new genomes and analysis of a geographically representative genomic dataset identified >100 international virus introductions in Brazil. We estimate that most (76%) of the Brazilian strains fell in three clades that were introduced from Europe between 22 February11 March 2020. During the early epidemic phase, we found that SARS-CoV-2 spread mostly locally and within-state borders. After this period, despite sharp decreases in air travel, we estimated multiple exportations from large urban centers that coincided with a 25% increase in average travelled distances in national flights. This study sheds new light on the epidemic transmission and evolutionary trajectories of SARS-CoV-2 lineages in Brazil, and provide evidence that current interventions remain insufficient to keep virus transmission under control in the country.
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Keywords: SARS-CoV-2; COVID-19; Brazil.
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